Надвратная церковь Благовещения Пресвятой Богородицы первой встречает посетителей монастыря. Она словно является радостным приветствием каждому входящему в монастырский град, так как в Благовещение речь Архангела начиналась с приветствия: «Радуйся!»

Небольшой одноглавый храм построен над проездной аркой Святых ворот в 1596—1601 годах. Его зодчий — Трифон Кологривов. Первоначально церковь была меньшего размера, с запада к ней примыкала паперть, с севера — деревянное крыльцо-всход. Венчала ее сложная кровля с трехъярусным пощипцовым покрытием.

Храм неоднократно перестраивался: церковь, убрав паперть, «распространили» над Святыми воротами. Пощипцовое завершение после пожара 1745 года заменили четырехскатной крышей, деревянные галереи и крыльцо возвели каменными, окна и проездную арку растесали.

В ходе перестроек увеличились площадь храма, над входом были устроены хоры, церковь оказалась включенной в объем крепостной стены.

Благовещенская церковь была домовой церковью настоятеля и из алтаря сообщалась переходом с его покоями.

Это единственный храм в монастыре, где сохранились конструкция иконостаса и почти в полном составе настенная живопись.

Иконостас за свою историю не раз перестраивался. В 1836 году произошло его последнее поновление перед закрытием обители.

С 1925 по 1937 годы в храме размещался лагерный музей. Расписывался храм, начиная с 1864 года в течение почти 40 лет. За это время живопись неоднократно поновлялась. В росписях представлены ветхозаветные пророчества о Богородице: Лестница Иакова, Неопалимая Купина, виденная Моисеем, Руно Святого Гедеона, Видение Иезекеля; главные лица события Благовещения: Архангел Гавриил, Пресвятая Богородица, Святой Дух в виде голубя, а также Господь Саваоф, соловецкие и особо почитаемые на Севере святые. Росписи обрамляет растительный и геометрический орнамент.

Работы по восстановлению интерьера Благовещенской церкви начались в конце 1970-х годов. Настенную живопись восстанавливали студенты Московского художественного училища имени 1905 года под руководством реставратора Ю. М. Егорова.

Работы по восстановлению иконостаса проводились Соловецким НИиППК «Палата» (руководитель В. В. Сошин). Кооперативом «Палата» воссозданы и Царские врата. Они были даны вкладом в Соловецкий келарем Троице-Сергиева монастыря Александром Булатниковым на моление «по себе и по своим родителям в наследие вечных благ». Изготовлены Царские врата были в 1633 году резчиком Львом Ивановым из того же монастыря. Оригинал врат находится в музее «Коломенское».

Образы для восстановленного иконостаса были созданы современными иконописцами. Лишь икона Спаса Нерукотворного — древняя. Она была написана в 1882 году на Соловках специально для этого храма. В 1939 году икону вместе с другими святынями вывезли в музей «Коломенское», там она находилась в действующем храме в честь Казанской иконы Божией матери, а в 1993 — вернули в возрожденный монастырь.

5 апреля 1992 года наместник монастыря игумен Иосиф (Братищев) совершил малое освящение надвратного храма. Он стал первым из исторических храмов обители, где после ее возрождения начали совершаться регулярные богослужения. 7 апреля 1992 года в надвратной церкви прошли первые в возобновленной обители монашеские постриги, а 22 августа того же года — первая хиротония. Совершил её Святейший Патриарх Алексий II. В тот же день прошло Великое освящение храма.

В настоящее время в Благовещенской церкви совершаются Таинства Соборования, здесь служат в престольный праздник, и проходят утренние субботние богослужения во время Великого поста. В летнее время храм открыт для посещения.